Eerste paring maakt vrouwelijke fruitvlieg kieskeurig

Partnerkeuze is belangrijk voor vrouwelijke dieren, omdat ze vaak veel meer energie in hun nageslacht steken dan de mannetjes. Maar het is voor hen niet handig om te selectief te zijn, want dan paren ze misschien helemaal niet. Biologen vragen zich al langer af hoe de vrouwtjes hun voortplanting optimaliseren. RUG-wetenschappers hebben nu een antwoord gevonden via experimenten met fruitvliegjes: de eerste paring maakt ze kieskeurig. De resultaten zijn op 21 juni gepubliceerd in het tijdschrift Nature Ecology and Evolution.

De veertiende-eeuwse Franse filosoof Jean Buridan beschreef een ezel die verhongerd omdat hij niet kan kiezen tussen twee balen hooi. Evolutiebiologen hebben hun eigen versie van dit besluitvormings-probleem. In veel soorten stoppen vrouwtjes meer energie in voortplanting dan mannetjes. Die proberen met zoveel mogelijk vrouwtjes te paren, terwijl de vrouwtjes juist heel kieskeurig zijn, ze willen de beste mannetjes als vader van hun nageslacht. Maar net als de ezel kunnen de vrouwtjes niet te kieskeurig zijn, want als ze niet paren krijgen ze geen nageslacht.

Bewijzen

In 2005 kwamen theoretisch biologen met een mogelijk oplossing: het zou gunstig zijn wanneer vrouwtjes hun partnervoorkeur zouden aanpassen. Dit is vooral goed voor organismen zoals vliegen, die sperma kunnen opslaan voor later gebruik en meerdere keren paren. ‘Het sperma van de laatste paring wordt het meest gebruikt voor de bevruchting, dus heeft het weinig gevolgen wanneer een vrouwtje eerst met een inferieur mannetje paart. Maar die paring zorg er wel voor dat de vlieg zich zeker kan voortplanten’, legt Jean-Christophe Billeter uit. Hij is adjunct hoogleraar Neurogenetica van sociaal en seksueel gedrag aan de RUG.

Deze oplossing klinkt goed, maar gaat het ook echt zo? Dat bleek lastig te bewijzen in een gecontroleerd experiment. Billeter: ‘Het is moeilijk om onderscheid te maken tussen aangeleerd gedrag en een geprogrammeerde verandering in partnervoorkeur.’ Maar de groep van Billeter heeft ruime ervaring met onderzoek naar paringsgedrag bij fruitvliegjes. En hij zag eerder al dat hoe vliegjes op prikkels reageren verandert na de eerste paring. ‘Voedsel werkt bijvoorbeeld als een lustopwekkend middel, maar alleen bij vrouwtjes die al eerder gepaard hebben, niet bij maagden.’ Dit betekent dat maagdelijke en seksueel actieve vrouwtjes op andere prikkels reageren. In de literatuur zijn bovendien andere verschillen tussen deze twee typen vliegjes beschreven.

Wachten

Wat handig is voor onderzoek is dat er een groot aantal inteeltlijnen van de fruitvlieg bestaan, met specifieke mutaties. Daardoor is dit een goed modelorganisme om veranderingen partnerkeuze te onderzoeken. Billeter en zijn medewerkers voerden hiervoor een hele serie experimenten uit. De basisvorm is dat ze een vrouwtjes samenbrachten met twee mannetjes van twee verschillende stammen. Dit waren de NL-stam (uit Nederland) en Tai (een fruitvliegenstam uit West Afrika). Aangezien de paring van fruitvliegen ongeveer twintig minuten duurt is het een kwestie van wachten totdat een van de mannetjes het vrouwtje bestijgt. ‘We hebben duizenden bakjes met elk een vrouwtje en twee mannetjes geobserveerd, vaak dag en nacht, om onze resultaten te verzamelen.’

Kieskeurigheid

Het eerste experiment leverde een duidelijk resultaat op: maagdelijke vliegjes hadden geen voorkeur voor NL of Tai mannetjes. Maar vrouwtjes die al een keer hadden gepaard waren kieskeurig, zij kozen bijna altijd voor een Tai man. ‘Het was wel een geluk dat we zo’n groot verschil tussen de stammen zagen’, zegt Billeter. Er volgde een serie experimenten om te achterhalen hoe die voorkeur voor Tai tot stand kwam. Het was al bekend dat een mannelijk feromoon in de zaadvloeistof verantwoordelijk is voor gedragsveranderingen bij vrouwtjes na een paring. Wanneer vrouwtjes paarden met mutante mannetjes die geen feromoon aanmaken, werden ze niet kieskeurig. Dit wees erop dat de kieskeurigheid niet is aangeleerd, maar het gevolg is van een geprogrammeerde verandering in de fysiologie.

Aangezien het feromoon de aanmaak van de stof Juvenile Hormone in vrouwtjes stimuleert keken de onderzoekers of dit hormoon een rol speelt bij de ontwikkeling van kieskeurigheid. Dat klopte, vrouwtjes die het hormoon via hun voedsel kregen ontwikkelden een voorkeur voor Tai mannetjes. Maar hoe kunnen ze Tai en NL mannetjes onderscheiden? ‘We vermoedden dat dit ook via geurstoffen verloopt, dus testten we vervolgens vrouwtjes zonder reukvermogen. En die kregen inderdaad geen voorkeur voor Tai.’

Puzzel

Op dit punt van het onderzoek bezocht Billeter een conferentie, waar hij een presentatie hoorde van Chih-Ying Su van de universiteit van Californië in San Diego, over feromoon-receptoren bij fruitvliegjes. Ze gingen samenwerken en het lab van Su kon via metingen van de elektrische activiteit van neuronen achterhalen dat de cellen van de zogeheten Or47b geurreceptor minder gevoelig werden na blootstelling aan Juvenile Hormone. ‘Dus ons vermoeden was dat Juvenile Hormone de gevoeligheid van de reukcellen van de vlieg voor een feromoon vermindert.’ Het laatste stukje van de puzzel was het feromoon dat Or47b activeert. ‘Dit hebben we geïdentificeerd, en we voorspelden dat Tai mannetjes meer van dit lustopwekkende feromoon aanmaken dan NL vliegen.’ Die hypothese werd bevestigd, de hoeveelheid feromoon was bij de Tai twee keer zo hoog als bij de NL mannetjes. En NL mannetjes die besproeit waren met dit feromoon bleken net zo aantrekkelijk als Tai.

De conclusie was nu duidelijk: voor maagdelijke vliegen ruiken alle mannetjes even aantrekkelijk. Maar paring vermindert hun gevoeligheid voor het lustopwekkende feromoon, waardoor ze de voorkeur geven voor mannetjes die er extra veel van aanmaken. ‘Dit konden we alleen ontdekken omdat fruitvliegjes zo’n krachtig modelsysteem zijn, met allerlei kant-en-klare opties om neuronen en gedrag te manipuleren’, zegt Billeter. ‘Maar nu we hebben bevestigd dat de eerste paring een schakelaar omzet die partnerkeuze verandert, is het goed mogelijk om dit ook in andere soorten te vinden.’

Mieren

De resultaten hebben ook een bredere toepassing. ‘Wat wij ontdekten was een schakelaar die gedrag van een individu verandert, door aanpassing van de reactie op een prikkel van buiten. De eerste auteur van het artikel, Philip Kohlmeier, is een expert op het terrein van sociale insecten zoals mieren en bijen. Hij wil nu uitzoeken of vergelijkbare schakelaars zorgen voor de specialisatie van die insecten in verschillende klassen, zoals voedselzoekers of verzorgers.’

Referentie: Philip Kohlmeier, Ye Zhang, Jenke A. Gorter, Chih-Ying Su and Jean-Christophe Billeter: Mating increases Drosophila melanogaster females’ choosiness by reducing olfactory sensitivity to a male pheromone. Nature Ecology & Evolution, first online 21 June 2021.